主条目：火影忍者 § 第二部
两年半后，鸣人结束在自来也带领的修行回到木叶忍者村，“晓”也开始袭击体内拥有强大尾兽的祭品之力。第七班一边与其他木叶忍者与他们作战，也一边寻找佐助。“晓”成功地捕获七只尾兽，除了“第五代风影”我爱罗以外被掳走的祭品之力都已经丧命。而木叶忍者也先后击败“晓”的成员。木叶还试图利用晓成员蝎卧底于大蛇丸的间谍想一举歼灭，却反被大蛇丸利用，并被再次登场的佐助击败。过了不久，佐助却反过来背叛大蛇丸，成功摧毁对方；并前去找鼬复仇。在鼬死去之后，佐助顺利取得万花筒血轮眼，却从自称是宇智波斑的“晓”的幕后黑手鸢得知，鼬从木叶的高层那里接到任务，屠杀宇智波一族以防止政变发生；鼬接受了这个任务，而条件就是放过佐助。得知真相的佐助对此感到悲愤，为了毁灭木叶忍者村而加入了“晓”。“晓”的首领培因杀死了自来也并毁灭木叶忍者村。鸣人最后打倒了培恩的控制者──长门；并藉述说其自身的想法而成功使后者悔悟。这使鸣人赢得了木叶村民的尊重与认同。
随著长门之死，自称是宇智波斑的鸢在五影会谈上宣布将夺取所有九只尾兽，以完成控制全人类并实现世界和平的大幻术“无限月读”。而佐助袭击五影会议失败，却成功在与代理火影团藏的战斗中杀死对方。鉴于斑对忍者世界的极大威胁，以及鸢“月之眼计画”的声明，忍者五大国的五影联手对抗鸢以及和他结盟的兜；忍者五大国的忍者联军与“晓”之间的第四次忍界大战爆发。在战斗中鸣人的热忱逐渐感化了仇视人类的九尾，下定决心助鸣人一臂之力。可随著兜秽土转生出真正的斑，证实先前的斑实为鸢假冒；而后在战斗中鸣人一行人得知鸢就是卡卡西的以前被认为殉职身亡的伙伴宇智波带土。原来是宇智波斑拯救了带土的性命，带土却因心仪之伙伴琳的死亡性格大变，转而认同班的计画；在班死后以他的身分开始行动。另一方面佐助遇到了秽土转生的鼬；跟随其一起击败兜，解除秽土转生。随后复活了大蛇丸，要求其帮助自己“了解一些事情”。当佐助从被大蛇丸秽土转生的历代火影，得知木叶忍者村的历史之后，决定保护村子，并来到战场与鸣人以及小樱并肩作战，阻止斑与带土企图发动“无限月读”控制全人类的计划。然而，因为轮回天生而复活，并成为十尾的祭品之力的斑，竟被黑绝背叛。而斑的身体被十尾吞噬，复活出打算回收世上所有查克拉的忍者始祖大筒木辉夜。为了对抗最终头目辉夜，鸣人、佐助与小樱如同过去般，在卡卡西支援下联合作战，第七班终于再度成形。其中带土选择牺牲自己的性命，帮第七班挡下辉夜攻击。辉夜最后被鸣人与佐助合力发动的“六道・地爆天星”封印，斑也再次死亡。在和平即将到来之时，佐助却利用轮回眼控制了所有尾兽，打算发动革命来改变忍者世界的体系。鸣人为了阻止他的计划，与佐助进行最后的战斗。在最终决战中两人经历了一场激战后，佐助承认自己输给了鸣人。第四次忍界大战随著鸣人与佐助的和解而结束了。战争结束后，卡卡西成为第六代火影，并赦免佐助的罪名。最后佐助离开木叶忍者村进行赎罪之旅，鸣人前来送行并互相告别。
多年后鸣人与雏田结婚，离故事开始所立下的目标只剩一步之遥──成为火影。[注 1]